Richard Jenkins is uitgegroeid tot een van de meest veelgevraagde acteurs in Hollywood. Voordat hij aan zijn carrière in Hollywood begon, heeft Jenkins lange tijd aan theaterproducties meegewerkt. Zo werkte hij vijftien jaar bij het Rhode Island’s Trinity Repertory Theater, waarvan vier jaar als artistiek directeur. Zijn eerste filmrol speelde hij in 1975 in de televisiefilm “Brother to Dragons”, maar hij begon pas met regelmaat te werken toen hij een kleine rol in de Lawrence Kasdan film “Silverado” (1985) kreeg. Ondersteunende rollen in films als “Hannah and her Sisters” (1986), “The Witches of Eastwick” (1987) en “Sea of Love” (1989) volgden. Jenkins specialiseerde zich in de vroege jaren ’90 in televisiefilms, waaronder de bewerking van Randy Shilts’ AIDS opus “And the band played on” (1993).

Eind jaren ’90 werd Jenkins’ acteertalent ook in een ander genre opgemerkt, namelijk in komedies. Zo was zijn rol als een gespannen homoseksuele FBI agent die per ongeluk gedrogeerd wordt, één van de hoogtepunten van David O. Russell’s “Flirting with Disaster” (1996). In 1998 werkte Jenkins andermaal met Ben Stiller samen in de film “There’s Something About Mary”, wat de start was van een werkrelatie met de regisseurs Peter en Bobby Farrelly. Jenkins was te zien in de Farrelly producties “Outside Providence” (1999) en “Say it ain’t so” (2001), alsook in “Me, Myself and Irene” (2000). De acteur stapte daarna over naar twee andere bekende broers van de filmwereld, Joel en Ethan Coen. In “The Man Who Wasn’t There” (2001) speelde hij de vader van Scarlett Johansson. In 2001 was Jenkins ook te zien in het eerste seizoen van HBO’s “Six Feet Under” als de begrafenisondernemer Nathaniel Fisher Sr. Meer recentelijk was hij te zien in “Intolerable Cruelty” (2003), “Cheaper by the Dozen” (2003), “I Heart Huckabees” (2004), “Shall we Dance” (2004), “North Country” (2005), “Fun with Dick and Jane” (2005), “Rumor Has It” (2005) en “Burn After Reading” (2008). Regisseur Tom McCarthy zegt: “I’ve long been an admirer of Richard and his work. Very early on, as I was writing the script I had him in mind for the role.”